1959年至1960年间，她参加国大党主席的竞选并成功当选，并同时兼任其父亲的幕僚长。
在此期间，英迪拉还陪同尼赫鲁访问过美、苏、法等国，出席每年的英联邦总理会议，还参加了万隆会议和其他国际会议，会见和接待了不少国家元首和知名人士。
她还先后担任国大党工作委员会委员等职务，并于1959年被选为国大党主席。
这段经历，使她积累了丰富的政治和外交经验。
1962年印度举行第三届大选，英迪拉为国大党开展竞选活动。
当中印边境自卫反击战爆发后，她成为当上国防委员会委员，曾亲临前线“鼓舞士气”
。
由于尼赫鲁反对用人唯亲，故英迪拉未参加1962年国大党主席位置的竞选。
三、当选总理1964年5月27日，尼赫鲁逝世，能够继任总理是年近七旬的财政部长莫拉尔吉·兰奇霍季·德赛，在党内是一位饱经忧患的资深领导人，能力强但固执，当时的国大党主席卡玛拉季趁机联合党的地方实力派排斥德赛。
结果58岁的不管部部长拉尔·巴哈杜尔·夏斯特里接任总理，夏斯特里为扩大同盟，力邀英迪拉担任新闻广播部长，她同时当选为联邦院议员。
她控制着政府的宣传机器，参加重要的外交、政治活动。
同年10月，苏联领导人赫鲁晓夫下台，英迪拉访苏，以了解这一政治变动是否会影响印苏关系。
1965年2月，她代表夏斯特里访苏，向苏联再次保证印度不会脱离不结盟运动等。
1965年9月第二次印巴战争开始时，英迪拉选择往克什米尔首府斯利那加度假。
当时巴基斯坦部队正集结于相当接近的位置，有不少人都劝她改往查谟或德里等较为安全的地方，但英迪拉却坚持己见。
她重整了当地政府并邀请传媒到访，务求令国家民众消除疑虑。
当时的大众就形容甘地为“一群妇人内阁中唯一的男子汉”
，让英迪拉的威望大大提高。
1966年1月，夏斯特里总理突然去世，印度国内再度爆发了一场激烈的权力争夺战。
不管谁赢，反正就是不能让对方赢。
两大阵营为了不让对手上位，都转而支持英迪拉竞选总理。
故此，年仅47岁的英迪拉宣布参选，并于1966年1月19日的选举中在议会两院获得355票，超过德赛所得的169票逾倍，5天后，印度总统萨瓦帕利·拉达克里希南任命英迪拉为总理。
由此，英迪拉顺利地继承了尼赫鲁的政治事业，成为印度历史上第一位，也是迄今为止唯一一位女性总理。
印度一些史学家称这一时期为“后尼赫鲁时期”
，亦称“英迪拉时期”
。
英迪拉继任总理后，起初由于缺乏执政经验，她颇为小心谨慎，显得魄力不足。
但英迪拉善于在实践中学习，积累经验，很快她处理问题的能力就显示出来，雷厉风行和果断成了她办事的风格。
英迪拉就任头一年，政绩斐然。
国大党内那些对她的能力抱怀疑态度的人，也对她增加了信任感。
而以为这个年轻的女总理好驾驭的辛迪加派，对她初步显露出的才华感到吃惊，对其办事锋芒的锐利颇有疑惧。
党内外尽管对她的政策的评价褒贬不一，但对她具有政府领导人的才能则很少人再怀疑。
1967年2月，在印度第4届人民院的选举中，英迪拉在国大党面临着极大困难的情况下，领导本党取得了胜利，由她组成了新一届政府。
然而，踌躇满志的英迪拉却不得不与党内的辛迪加派和右翼保守势力周旋乃至摊牌，她渴望在执政党中建立起自己不可动摇的、至高无上的地位，她不想向任何人妥协，国大党的分裂在所难免。
1969年5月总统扎基尔·侯赛因去世。
总统人选空缺后，英迪拉与辛迪加派的斗争达到了白热化。
在总统选举时，作为党的领袖，英迪拉没有支持本党的候选人雷迪，转而支持现任副总统瓦拉哈吉里·文卡塔·吉里作为独立候选人竞选，结果，吉里当选。
英迪拉大获全胜。
四、内外政策1、对外事务英迪拉上台时，第二次印巴战争刚刚结束，但两国间的敌意没有丝毫的减弱，而印度与中国存在漫长的边界纠纷，以及1962年印度在中印边界战争失败的阴影，都困扰着她。
从地缘政治和国防安全的角度来看，印度为了确保在南亚的霸权地位，就必须打击、削弱巴基斯坦，使其不能成为它的安全威胁。
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